Pada tahun 1981, Gullit melakukan debut untuk pasukan kebangsaan Belanda pada perlawanan menentang Switzerland yang berkesudahan Switzerland menang 2–1.

Kerjaya Gullit di pasukan Belanda sedikit mengecewakan kerana Belanda gagal menempah tempat ke Piala Dunia 1984 dan Euro 1984. Ia diikuti terlepas kejohanan Piala Dunia 1986 selepas Belanda kecundang di tangan negara jiran, Belgium pada pusingan play-off.

Walau bagaimanapun, Gullit menjadi salah satu tonggak utama Belanda yang membantu pasukannya bergelar juara dalam kejohanan Euro 1988 di bawah kendalian Rinus Michels. Selepas menewaskan tuan rumah Jerman Barat 2-1 di Hamburg pada separuh akhir, Belanda bertemu Soviet pada pusingan akhir. Gullit menjaringkan gol pembukaan melalui tandukan menarik sebelum Marco van Basten menjaringkan gol voli untuk membantu Belanda membenam Soviet 2-0.

Belanda menjadi salah satu pasukan pilihan dalam aksi Piala Dunia 1990 tetapi pasukan ini gagal daripada yang diharapkan. Kecederaan lutut Gullit menghalangnya untuk terus bermain. Namun, Gullit dapat menjaringkan gol pada kejohanan itu ketika menentang Republik Ireland dan membantu pasukannya untuk maar ke pusingan kedua. Mereka sekali lagi bertemu Jerman Barat dan salah satu perlawanan tidak akan dilupakan. Ia diikuti kekecohan antara Frank Rijkaard dan Rudi Völler. Pasukan Jerman menebus kembali dendamnya atas kekalahan dua tahun lalu dengan membenam Belanda 2-1 sebelum dinobatkan sebagai juara dunia.

Pada kejohanan Euro 1992, Belanda sekali lagi dilihat pasukan pilihan. Gullit mempamerkan aksi menarik dengan melakukan hantaran kepada Dennis Bergkamp untuk menjaringkan gol pada perlawanan pembukaan menentang Scotland. Selepas seri bertemu Rusia dan menewaskan Jerman, Belanda dikejutkan Denmark pada pusingan kedua lalu Denmark menjadi juara Eropah.

Pada tahun 1993, Gullit dan pengurus Belanda, Dick Advocaat mula bertikai lalu menamatkan karier antarabangsa Gullit. Keputusan Advocaat untuk meletakkan Gullit di posisi pemain tengah kanan pada perlawanan menentang England. Gullit menolak untuk beraksi pada perlawanan antarabangsa tetapi menarik balik keputusannya dan bersetuju untuk kembali pada perlawanan menentang Scotland pada Mei 1994. Sebaik sebelum Piala Dunia 1994 bermula, Gullit tidak menyertai kem latihan pra-kejohanan dan beliau tidak akan beraksi di perlawanan antarabangsa lagi.

Statistik

Gol antarabangsa